Secara umum, sejarah IAIN Kudus tidak terlepas dari sejarah Perguruan Tinggi Islam Negeri di Indonesia. Di samping sebagai lembaga pendidikan, keberadaan IAIN tidak terlepas dari pasang surutnya perjuangan di Indonesia terutama dalam bidang Dakwah Islamiah.
Sejarah telah mencatat bahwa kerajaan Islam pertama di Pulau Jawa berada di Demak, yang dikenal dengan Kerajaan Islam Demak. Bersamaan dengan kejayaan Kerajaan Islam tersebut hidup sejumlah Wali yang cukup tersohor dan sangat berjasa dalam penyiaran dan pengembangan agama Islam di Nusantara, khususnya di Pulau Jawa, lebih khusus lagi di kawasan timur laut pantai utara Jawa Tengah. Di antara sejumlah Wali tersebut ada 9 (sembilan) orang terkenal dan dua di antaranya ada di Kudus, yaitu Ja’far Shodiq (Sunan Kudus) dan Raden Umar Said (Sunan Muria). Dengan demikian maka Jawa Tengah bagian utara dulu pernah menjadi pusat pengkajian dan penyebaran agama Islam.
Pada waktu pemerintahan Republik Indonesia berpusat di Yogyakarta sebagai penghargaan Pemerintah mendirikan Perguruan Tinggi Negeri yang diberi nama Universitas Gajah Mada yang semula adalah Perguruan Tinggi Swasta, yang diperuntukkan untuk golongan nasional. Sedangkan untuk golongan Islam didirikan Perguruan Tinggi Agama Islam Negeri (PTAIN) yang diambilkan dari Fakultas Agama Universitas Islam Indonesia yang notabenenya adalah Perguruan Tinggi Swasta.
Dalam proses sejarahnya pada tahun 1960 PTAIN di Yogyakarta dan Akademi Dinas Ilmu Agama (ADIA) di Jakarta digabung menjadi Institut Agama Islam Negeri (IAIN), dengan nama al-Jami’ah al-Islamiyah al-Hukumiyah. IAIN yang semula hanya ada satu di Yogyakarta yang kemudian berkembang sampai sekarang tersebar di seluruh Indonesia.
Pada tahun 1963 Yayasan Kesejahteraan Daerah (YKD) mendirikan Perguruan Tinggi Ilmu Ekonomi yang sekarang menjadi Universitas Muria Kudus dan Sekolah Tinggi Agama Islam yang kemudian menjadi Fakultas Tarbiyah. Untuk kelancaran operasionalnya Fakultas Tarbiyah ini menginduk ke IAIN Sunan Kalijaga. Kemudian pada tahun 1969 berdiri juga Fakultas Ushuluddin. Dalam perkembangannya, pada tanggal 6 April 1970 berdasarkan Pedoman Akademik Program Sarjana 2020 13 Surat Keputusan Menteri Agama Nomor 30 Tahun 1970 Fakultas Ushuluddin dinegerikan bersamaan dengan itu pula Fakultas Tarbiyah ditarik ke IAIN Walisongo Semarang dan Fakultas Ushuluddin tetap di Kudus sebagai Fakultas Daerah dari IAIN Walisongo Semarang. Kemudian pada tahun 1987 BAPENI membeli sebidang tanah seluas 1900 M2. Pada tahun 1998 BAPENI menambah lagi tanah seluas 4000 M2. Jadi luas seluruhnya ada 1.790 ha.
Dalam perjalanannya pada tahun 1992 keluar Keputusan Menteri Agama Nomor 170 tahun 1992 yang merelokasi Fakultas Ushuluddin IAIN Walisongo di Kudus ke Surakarta. Selanjutnya dengan pertimbangan kebijaksanaan Rektor IAIN Walisongo Semarang di Kudus diberi ijin membuka Jurusan Perbandingan Agama yang merupakan salah satu Jurusan dari Fakultas Ushuluddin IAIN Walisongo Semarang. Sambil tetap menjalankan fungsinya sebagai sebuah lembaga pendidikan Fakultas Ushuluddin Kudus (yang telah direlokasi), dengan segala upaya mencoba untuk tetap mengusahakan adanya lembaga pendidikan tinggi negeri di Kota Kudus. Maka pimpinan Fakultas mengusulkan kepada Menteri Agama melalui Rektor IAIN Walisongo agar di Kudus didirikan Perguruan Tinggi Negeri dengan format kelembagaannya mungkin berbeda dengan Fakultas yaitu Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri.
Pada tanggal 23 Agustus 1996 keluar surat edaran dari Dirjen BINBAGA Islam Nomor: EIII/OT.00/A2/1804/1996 tentang Penyiapan Bahan untuk Penataan Kelembagaan yang ditujukan kepada Rektor dan Dekan Fakultas Daerah (di luar induk) di Indonesia untuk menyiapkan bahan-bahan sebagai dokumen awal Rencana Pendirian Sekolah Tinggi. Berangkat dari perintah Dirjen tersebut, maka sebagai sebuah lembaga (Fakultas Ushuluddin) yang sudah direlokasi, sepertinya mendapat anugerah dan sekaligus tantangan yang harus dijawab. Maka sebagai langkah awal Drs. H. Muslim A. Kadir, MA., selaku PLH. Dekan mengadakan rapat pimpinan Fakultas yang waktu itu pejabatnya hanya terdiri dari PLH Dekan, Wakil PLH. Dekan (Drs. H. Abu Djadin Taufiq), Ketua Jurusan (Drs. H. Isbatul Haqqi A. Ghani), Kabag. TU (Drs. H. Ahmad Fauzan), Kasub Bag. Akademik dan Kemahasiswaan (Drs. Supa’at), dan Kasub Bag. Umum (Drs.Sobrowi), rapat memutuskan untuk membentuk Panitia Kecil sekaligus sebagai Panitia Pendiri.
Tugas pertama Panitia adalah mempersiapkan semua naskah yang diminta oleh Dirjen BINBAGA Islam sebagaimana tersebut di atas. Pada tahapan inilah Drs. H. Muslim A. Kadir, MA. selaku PLH. Dekan dan sekaligus Ketua Panitia Pendiri mengadakan berbagai rapat dan koordinasi dengan semua pihak yang terkait, baik di lingkungan Fakultas Ushuluddin Kudus maupun instansi luar yang terkait. Rapat dan rapat tidak terhitung jumlahnya, yang akhirnya semua permintaan dari Jakarta dapat dipenuhi sesuai tanggal yang ditentukan yaitu tanggal 31 Agustus 1996.
Pada tanggal 26 Nopember 1996, keluar surat dari Dirjen BINBAGA Islam Departemen Agama RI yang berisi jawaban tentang Proposal Pendirian STAIN Kudus yang merujuk surat dari Dirjen DIKTI DEPDIKBUD Nomor: 2909/p/T/96, yang intinya berisi Persetujuan Perubahan Pendirian 37 Fakultas Daerah menjadi Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri yang satu di antaranya adalah STAIN Kudus Jawa Tengah yang menduduki nomor urutan 14. Tentunya, berita tersebut merupakan berita yang sangat berharga bagi civitas akademika Fakultas Ushuluddin Kudus. Selanjutnya pada hari Senin tanggal 13 Januari 1997 yang bertepatan dengan Ramadhan 1417 H, Drs. H. Muslim A. Kadir, MA. selaku PLH. Dekan diundang oleh Menteri Agama untuk mengadakan pertemuan konsultasi penataan Fakultas Daerah di Wisma Haji, Jl. Jaksa Jakarta Pusat.
Setelah secara kelembagaan keberadaan STAIN Kudus semakin nampak di permukaan, namun belum memiliki landasan yuridis yang lebih kuat, maka upaya selanjutnya adalah memenuhi permintaan dari Dirjen BINBAGA Islam Nomor: E/PP.00.9/AZ/438/97 tanggal 13 Maret 1997 yang ditujukan kepada semua Pimpinan Fakultas Daerah untuk mengambil langkah-langkah segera menyusun rencana pengembangan ketenagaan, pengembangan Jurusan, program pengembangan perpustakaan dan literatur, rencana pengembangan kampus, Master Plan serta penataan fisik kampus dan rencana anggaran. Dengan segala kemampuan yang ada, dokumen-dokumen yang diminta tersebut dapat dipenuhi sesuai deadline yang telah ditentukan.
Akhirnya, pada bulan Maret 1997 keluarlah Keputusan Presiden Republik Indonesia Nomor 11 Tahun 1997 tentang Pendirian Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri. Kemudian disusul dengan Keputusan Menteri Agama Nomor: E/125/1997 tentang Pengangkatan Drs. H. Muslim A. Kadir, MA. sebagai Pjs. Ketua STAIN Kudus dengan tugas yang cukup berat yaitu melanjutkan perjalanan STAIN pada tahapan-tahapan berikutnya. Selanjutnya disusul Keputusan Menteri Agama Tahun 1997 tentang Struktur Organisasi STAIN Kudus dan SK Menteri Agama Nomor 383 Tahun 1997 tentang Kurikulum STAIN dan secara teknis, keluar Surat Dirjen BINBAGA Islam Departemen Agama RI Nomor: E/136/1997 yang mengatur tentang Alih Status dan Fakultas Daerah menjadi STAIN.
Dalam perkembangannya, animo masyarakat semakin besar dan adanya tuntutan regulasi baru, pimpinan STAIN Kudus dengan Ketua Dr. H. Fathul Mufid, M.S.I., mulai tahun 2016 mengajukan proposal perubahan bentuk dari Sekolah Tinggi Agama Islam Negeri menjadi Institut Agama Islam Negeri. Setelah melalui proses yang panjang, pada tahun 2018 melalui Peraturan Presiden Nomor 27 Tahun 2018 tanggal 7 April 2018 STAIN Kudus resmi berubah bentuk menjadi Institut Agama Islam Negeri Kudus (IAIN Kudus) dan melalui Keputusan Menteri Agama Republik Indonesia Nomor B.II/3/15450 tanggal 18 April 2018 mengangkat Dr. H. Mundakir, M.Ag. sebagai Rektor IAIN Kudus. Pada Desember 2018, terbit Peraturan Menteri Agama RI No. 33 Tahun 2018 tentang Organisasi dan Tata Kerja IAIN Kudus yang menjadi dasar berdirinya lima Fakultas, yaitu Fakultas Tarbiyah, Fakultas Syariah, Fakultas Ekonomi dan Bisnis Islam, Fakultas Ushuluddin, Fakultas Dakwah dan Komunikasi Islam, serta Pascasarjana. Pada 2 Februari 2019, terbit Peraturan Menteri Agama RI No.1 Tahun 2019 tentang STATUTA IAIN Kudus yang menjadi dasar tata kelola untuk semua organ kelembagaan IAIN Kudus.